Composición y digestibilidad

Las semillas de legumbres albergan un contenido importante de almidones y fibra, que en conjunto representan más del 50% de su composición. El contenido proteico le sigue con una representación de un 10 a 15%, sin embargo, existen algunas especies de legumbres, como el poroto Lylongyihao jiadou, cuya abundancia en proteínas alcanza un 25%⁵. Las legumbres poseen un discreto contenido de lípidos, siendo los garbanzos los representantes de las leguminosas con mayor contenido lipídico, el cual no excede un 7%, (Tabla 1).

El almidón contenido en semillas de porotos (Phaseolus vulgaris L.) está compuesto principalmente por polímeros de amilosa y amilopectina, que de acuerdo a su estructura ofrecen distinta resistencia a la degradación enzimática. Esta característica permite clasificarlos como rápidamente digeribles (amilopectina) hasta los resistentes a la digestión (amilosa). A pesar del alto contenido de almidones resistentes o de lenta digestión presentes en las legumbres crudas, el proceso de cocción es suficiente para transformar casi la totalidad de almidones en rápidamente digeribles⁶.

Durante la preparación convencional de legumbres, que incluye remojo y cocción, proteínas abundantes y solubles como la albúmina, y otras como las vicilinas, convicilinas y leguminas, consideradas globulinas, son liberadas de su matriz. A estas proteínas se les han adjudicado algunos efectos fisiológicos que incluyen la disminución de la colesterolemia, reducción de la glicemia postprandial, y efectos anti-hipertensivos y anti-cancerígenos⁷. Por ejemplo, algunos péptidos derivados de la fracción no digerible del poroto común (GLTSK, LSGNK, GEGSGA, MPACGSS y MTEEY) han sido evaluados por su capacidad anti proliferativa en una línea celular de carcinoma de colon⁸. Estos péptidos también son capaces de inhibir a la acetilcolinesterasa (ACE) con IC50 que van desde 65 a 200 μM, actividad que podría estar relacionada con la modulación de la presión arterial, y con la capacidad de neutralizar algunos radicales libres⁹.

El contenido de fibra presenta alta variabilidad entre las especies y variedades evaluadas, lo cual se refleja en un amplio rango de contenido de fibra total que oscila entre 1-38% para los garbanzos y 1-34% para las lentejas (Tabla 2). La fibra con mayor abundancia corresponde a la fibra insoluble^5,10,11, la cual no es fermentable y por consiguiente, actúa como material de arrastre favoreciendo el tránsito intestinal al aumentar el volumen fecal¹². La fibra soluble, por otra parte, se considera de relevancia fisiológica, debido a que participa directamente en la fermentación colónica^13-15 y juega un papel protector del epitelio intestinal, un efecto observado en ratones con úlceras antrales¹⁶, cuyo efecto citoprotector estaría mediado por la pectina, que fomenta la secreción de mucina en el yeyuno de ratas al aumentar la expresión de Muc2¹⁷.

Micronutrientes y compuestos bioactivos

El consumo de legumbres conlleva la ingesta de un número importante de micronutrientes que incluyen minerales y vitaminas, cuya abundancia está señalada en la tabla 3a y 3b. La presencia de minerales está acompañada del anión fosfato, que forma parte estructural de biomoléculas como el ácido fítico o mio-inositol hexafosfato, IP6, el cual podría formar complejos insolubles capaz de secuestrar cationes divalentes y, en consecuencia, disminuir la biodisponibilidad de Fe²⁺ y Zn²⁺, lo cual lo posiciona como un “antinutriente”¹⁸. Sin embargo, esta noción es discutible, ya que existen estudios que apoyan un rol negativo del ácido fítico, mientras que otros la descartan^19,20. Afortunadamente, el remojo y la cocción a presión son suficientemente efectivos para reducir el contenido de IP6 y transformarlo en IP5, lo cual contribuye a una mayor captación de hierro por parte de células Caco-2, sugiriendo que un menor contenido de ácido fítico, ácido oxálico y polisacáridos complejos mejora la biodisponibilidad de micronutrientes^21,22.

El contenido de polifenoles totales ha sido cuantificado por el método Folin-Ciocalteu en numerosas variedades de legumbres. En el caso de los porotos, estos análisis han arrojado valores que van desde 0,1 a 3,8 mg (mg EAG/g, equivalentes de ácido gálico) que fluctúan de acuerdo al nivel de pigmentación que presenta la cubierta de la semilla^5,23,24. Estos valores son comparables a los reportados para el garbanzo (0,1 a 3,2 mg EAG), sin embargo, en lentejas estos compuestos alcanzan hasta 14 mg EAG²³.

En el grupo de los polifenoles se pueden distinguir flavonoides y no flavonoides. Los primeros pueden ser subclasificados en antocianidinas, flavanoles, flavanonas, flavonoles, flavonas e isoflavonas; mientras que en el grupo de los no flavonoides se encuentran alcoholes monofenólicos, ácidos fenólicos y estilbenos. La cuantificación del contenido de flavonoides totales en porotos estima un contenido de 0,2 a 7,0 mg de flavonoides, expresado como mg de rutina por gramo de peso seco⁵. Otros análisis han identificado flavonoides específicos en garbanzos (quercetina y miricetina), habas (epicatequina, apigenina y luteolina), arvejas (apigenina y luteolina)²⁵. La presencia de ácidos fenólicos también ha sido determinada; en garbanzos predomina el ácido p-hidrobenzoico, como el principal ácido fenólico, mientras que, en arvejas secas, la fracción de ácidos fenólicos, compuesta por el ácido p-hidrobenzoico y el ácido protocatequínico, predomina por sobre los flavonoides; en el caso de las habas, sólo se detectó la presencia de ácido gálico²⁵.

La abundancia de estos compuestos con potencial actividad antioxidante parece no ser afectada por la cocción²⁴. El curso temporal de la presencia de flavonoides en la circulación sanguínea, determinada tras el consumo de porotos de soya, exhibe un patrón bifásico, con un incremento registrado una hora post-ingesta, seguido de una segunda elevación 3-4 veces mayor que la primera y observada 5-6 horas después de ingerir las legumbres. Se sugiere, con ello que, el mayor contenido de flavonoides se libera durante la fermentación colónica, desde la matriz vegetal que contiene a estos compuestos gracias a la acción de la microbiota²⁶.

Una dieta rica en flavonoides se asocia con una reducción en el riesgo a padecer enfermedades crónicas no-transmisibles. Por ejemplo, la epicatequina administrada en ratas previno el daño renal inducido por una dieta alta en fructosa²⁷, y en diversos modelos celulares de cáncer, la epicatequina y la protocatequina presentan algún grado de citotoxicidad en células neoplásicas^28,29, un efecto que podría estar mediado por la inducción de apoptosis en líneas celulares de cáncer de colon y mama^30,31. Es interesante destacar que el contenido total de polifenoles, asociado a la pigmentación de las semillas de porotos, también se traduce en la capacidad de inhibir la proliferación en líneas celulares con origen neoplásico, tales como Caco-2, A549 y MCF-7²⁴.

Los fitoesteroles corresponden a esteroles y estanoles, sus estructuras químicas comparten cierta relación con el colesterol, aunque presentan grupos adicionales como un grupo etilo (sitosterol) o un grupo metilo (campesterol) en su cadena lateral. El contenido total de fitoesteroles detectado en porotos fue de 134 mg, mientras que en arvejas fue de 242 mg por cada 100 gramos de producto seco³² (Tabla 4). El sitosterol, el campesterol y el estigmasterol son los fitoesteroles comúnmente reportados en legumbres y el principal efecto benéfico para la salud consiste en reducir el riesgo cardiovascular mediado por una disminución en los niveles de lipoproteína de baja densidad (LDL) plasmáticos³³. Por ejemplo, un estudio realizado con dos grupos diagnosticados con hipercolesterolemia, 30 sujetos sometidos a tratamiento con estatinas y otros 32 sin tratamiento, fueron sometidos a la ingesta de grasa vegetal con fitoesterol (2,5 g/día) por 8 semanas, transcurrido este período se observó una disminución en los niveles de LDL plasmático de un 10-15% en ambos grupos³⁴. Cabe señalar que, por cada 1% de reducción en los niveles de LDL plasmáticos se reduce la mortalidad cardiovascular en otro 1%³⁵.

Índice glicémico (IG)

El índice glicémico corresponde a un parámetro fisiológico capaz de informar cómo el consumo de un alimento afecta la homeostasis de la glucosa del individuo. Se espera que, tras consumir carbohidratos de la dieta, la glicemia se eleve transitoriamente hasta por dos horas, un fenómeno característico del período postprandial. Un estudio sistemático del IG realizado en ~1.100 individuos enfrentados al consumo de 780 alimentos diferentes, permitió categorizar al consumo de legumbres como un alimento de bajo IG³⁶. Estos valores han sido estandarizados en referencia al efecto de una masa equivalente de glucosa y han servido como la base para investigar la incorporación de legumbres en la dieta, ya sea como suplemento, harina u otros insumos, sobre parámetros sistémicos durante el período postprandial^37,38. Un estudio en sujetos sanos, aleatorio y controlado con un grupo placebo, evaluó la ingesta de una preparación alimenticia basada en un extracto de porotos (1,5 – 3 g/día) sobre índices postprandiales como la glicemia, la insulina y la proteína reactiva C. Estos parámetros mostraron valores significativamente menores comparados al grupo control y, además, se reportó un efecto positivo en la saciedad de los individuos que ingirieron el extracto³⁹. Otros estudios también han explorado la incorporación de harinas de garbanzos en el desayuno, con resultados positivos pero discretos, que apuntan a un mejor control de la glicemia de los sujetos que consumieron pan elaborado con harina de garbanzos⁴⁰. En cualquier caso, la combinación de legumbres con otros alimentos ha sido evaluada con resultados positivos en la respuesta glicémica de los individuos, lo que permite establecer recomendaciones basadas en evidencia obtenida en un escenario alimentario realista⁴¹.

Algunos estudios han explorado los efectos metabólicos no-inmediatos de la ingesta de legumbres. Nilsson y sus colaboradores⁴², evaluaron el efecto de la ingesta de legumbres pasadas 11-14 horas en dos grupos de individuos sanos, uno que incorporó una ración de porotos (50 g) al final del día mientras que el otro, consumió una cantidad equivalente en hidratos de carbono en forma de pan blanco. Al día siguiente, tras ingerir un desayuno estándar, el grupo que ingirió la ración de legumbres no sólo experimentó menores alzas de la glucosa e insulina circulantes, sino que también menores niveles de interleuquinas pro-inflamatorias, tales como IL-6 y IL-18, junto con presentar menores niveles de ghrelina y un mayor grado de saciedad⁴². Intervenciones dietarias más largas, sobre 8 semanas, han sido evaluadas en poblaciones caucásicas y asiáticas, entre grupos de individuos sanos y con diagnóstico de diabetes. En todos los reportes, la inclusión de legumbres como parte de un estilo dietario más saludable, apuntan a una mejora cuantificable en marcadores sistémicos como la hemoglobina glicosilada (HbA1c) y el LDL circulante, entre otros^43,44.

El efecto de las legumbres sobre la respuesta glicémica observada se explica por el tipo de carbohidratos ingeridos. La amilosa, que alcanza un 30 a 40% de los almidones, está combinada con almidones resistentes a la acción enzimática del intestino delgado y en consecuencia, proceden hacia el intestino grueso donde ocurren los procesos de fermentación. Además, la presencia de ácido fítico interfiere con la actividad de enzimas encargadas de degradar los polímeros de carbohidratos, tales como la α-glucosidasa y α-amilasa⁴⁵.

Apetito y saciedad

La saciedad inducida por los alimentos se entiende como el tiempo que le toma al individuo estar dispuesto a ingerir alimentos nuevamente. En un estudio que evaluó el hambre, saciedad y plenitud en 28 individuos adultos y sanos (14 mujeres y 14 hombres) luego de ingerir preparaciones isocalóricas: en base a carne (26 g proteína/3 g fibra) y otra en base a legumbres (17 g proteína/12 g fibra); señala que los individuos que recibieron la comida en base a legumbres reportaron mayor plenitud, saciedad y menos hambre transcurridos 15 minutos del ensayo, la tendencia se mantuvo incluso transcurridas 3 horas⁴⁶. Esta sensación podría estar vinculada a una disminución en la secreción de ghrelina inducida por las legumbres, como lo reporta un estudio en humanos (6 mujeres y 6 hombres) sometidos a una comida estándar comparada con una tableta de extracto de poroto⁴⁷. Otras observaciones confirman que una comida basada en legumbres evoca menores niveles de ghrelina comparada con comidas convencionales, y además, aumenta la secreción de péptido YY (PYY) y GLP-2, ambas hormonas consideradas anorexigénicas⁴³. Probablemente, la interacción de las legumbres con el colon está estrechamente vinculada a este efecto global, ya que los ácidos grasos de cadena corta producidos por la fermentación microbiana se asocian con un aumento en la expresión de proglucagón, PYY, y la liberación de GLP-1 en un modelo animal^47,48.

Enfermedades cardiovasculares (ECV)

Según los indicadores de salud del año 2010, la morbimortalidad por ECV ocupa el primer lugar en Chile, con una tasa de mortalidad observada de 148 por cada 100.000 habitantes⁴⁹. La incorporación de legumbres en la dieta es altamente recomendable para disminuir la prevalencia de ECVs. Un meta-análisis compuesto por 14 estudios que combinó los resultados obtenidos de 367.000 sujetos, permitió observar una disminución del 10% en la incidencia para enfermedades cardiovasculares en el grupo de sujetos que consumían legumbres (1 porción/día o 3-4 porciones/semana). Al estratificar los tipos de ECV, el consumo de legumbres fue asociado con una disminución del riesgo a padecer cardiopatías coronarias, no así en el riesgo a padecer accidentes cerebrovasculares⁵⁰. Estos resultados concuerdan con el efecto protector del consumo de fibra, cuyo contenido es importante en las legumbres, por cada 7 g/día de fibra ingerida el riesgo de padecer enfermedades cardio- y cerebro-vasculares disminuye un 9%⁵¹.

La relación inversa entre consumo de legumbres y riesgo cardiovascular podría ser explicada en parte por la disminución en los niveles séricos totales de colesterol y LDL encontrados en sujetos que consumen legumbres distintas al poroto soya⁵². Por ejemplo, individuos sometidos a una dieta que incluye 140 g de garbanzos/día provocó reducciones significativas en el colesterol total sérico y el colesterol asociado a lipoproteínas de baja densidad (LDL-C) comparado con los sujetos sometidos a una dieta basada en trigo y cereales por 5 semanas⁵³. Interesantemente, el consumo de alimentos con índice glicémico bajo no es suficiente para provocar la disminución en estos factores de riesgo, la incorporación de fibra en la dieta es un requisito importante para inducir un mejor control de la lipidemia⁵⁴. Estudios con animales de experimentación han arrojado algunas luces sobre los mecanismos que podrían estar operando en el control de la homeostasis de lípidos a nivel sistémico. Grupos de ratas fueron alimentadas con 3 tipos de dietas: una normal, alta en grasas y alta en grasa suplementada con garbanzos. Transcurridos 8 meses de tratamiento, el grupo de animales que recibió el suplemento con garbanzos presentó menor abundancia de tejido adiposo visceral, mejores valores en el perfil lipídico y menor resistencia a insulina comparado con el grupo que recibió la dieta alta en grasas solamente. Además, los autores determinaron una mayor actividad de la lipoproteína lipasa en aquellas ratas con dieta alta en grasas y suplementada con garbanzos, lo que es consistente con una disminución en la concentración de triglicéridos en músculo e hígado⁵⁵. En resumen, existe evidencia que apoya la noción de un beneficio cardiovascular por consumo regular de legumbres, un efecto que podría estar mediado por disminución del contenido sérico de colesterol libre y asociado a proteínas.

Microbiota

La microbiota intestinal está constituida por trillones de bacterias que colectivamente poseen 150 veces más genes que el genoma humano. Cada individuo adquiere su microbiota al nacer y lo acompañará durante el curso de su vida. En términos funcionales, se comporta como un organismo multicelular capaz de interactuar de diversas maneras con el huésped, su composición es dinámica y obedece al estado nutricional y metabólico del huésped⁵⁶.

La mayoría de los elementos de difícil digestión tales como los polímeros de celulosa, correspondientes a las paredes celulares, fibra y carbohidratos resistentes a la digestión, entran a un proceso de fermentación anaeróbica en el intestino grueso, necesario para liberar muchos de los metabolitos atrapados en la estructura vegetal y producir ácidos grasos de cadena corta (acetato, propionato, butirato, entre otros)⁵⁷. Estos últimos son esenciales para la bioenergética de las células epiteliales del intestino⁵⁸ y pueden establecer un pH en el lumen del intestino grueso proximal cercano a 5,5-6,5, condiciones que protegen de la colonización de bacterias patogénicas como Salmonella spp. y Escherichia Coli⁵⁹.

En efecto, la fermentación de semillas pre-digeridas de habas (Vicia faba) y lupino (Lupinus albus) en cultivos anaeróbicos generó niveles importantes de ácidos grasos de cadena corta cercanos a 81 mM (lupino) y 78 mM (habas). Los grupos microbianos cuya abundancia fue favorecida significativamente fueron Bifidobacterium spp., Lactobacillus-Enterococcus, Atopobium, Bacteroides-Pretovella, Clostridium coccoides-Eubacterium rectale, Faecalibacterium prausnitzii and Roseburia intestinalis⁶⁰. Este impacto sobre la flora bacteriana sugiere que las legumbres constituyen ingredientes atractivos para el diseño de nuevos alimentos funcionales, dirigidos a promover la salud humana a través de la prevención del desarrollo de desórdenes metabólicos y gastrointestinales que incluyen síndrome de intestino irritable, obesidad y diabetes, entre otras⁶¹.

Cáncer colo-rectal

Los cánceres digestivos en su conjunto son responsables del 41,8% del total de los fallecimientos por cáncer. El cáncer colo-rectal es la segunda causa de muerte después del cáncer gástrico⁴⁹, con un 5,9% del total de las muertes por cáncer.

Existe evidencia de una relación positiva entre el consumo de legumbres y la disminución del riesgo asociado al cáncer colo-rectal. Una cohorte de 2.818 individuos seguida por 26 años concluyó que el consumo de legumbres con una frecuencia de 3 veces/semana disminuye el riesgo de presentar pólipos colo-rectales (OR 0,67)^62,63. Complementario a esta observación, un meta-análisis comprendido por 32 artículos que analizó la relación entre patrones dietéticos y el riesgo de padecer cáncer colo-rectal y adenomas, indicó que patrones dietéticos saludables que incluyen el consumo regular de frutas, verduras, alimentos bajos en grasa, pescados, aves y legumbres se asocia con una disminución en el riesgo de padecer cáncer colo-rectal de (OR 0,45 a 0,90). Un resultado totalmente opuesto fue encontrado al observar la asociación de patrones dietéticos tradicionales que incluyen consumo de carnes procesadas, papas, alimentos altos en grasas y bajo consumo de frutas y legumbres, el cual se asoció con un aumento del riesgo de cáncer colo-rectal (OR 1,18 a 11,7)⁶⁴.

Modelos animales y celulares sugieren que las saponinas contenidas en las legumbres podrían estar mediando este efecto protector sobre el epitelio intestinal. En particular, una dieta suplementada con harina de garbanzo (10%) por 10 semanas fue efectiva para disminuir un 64% la formación de focos aberrantes de criptas colónicas en un modelo murino de tumores inducidos^65,66. Experimentalmente, la incubación con apigenina (0-50 μM) por 24 horas en células HCT116 resultó en el arresto celular de esta línea celular, un efecto mediado por el aumento en la expresión de proteínas p53, p21CIP1 y WAF1, las cuales inhiben a la quinasa dependiente de ciclina^30,67. La inhibición de la proliferación también ha sido observada en células Caco-2 tratadas por 48 horas a distintos extractos hidrofílicos de legumbres, siendo el extracto de lentejas el que exhibió el mayor efecto antiproliferativo⁶⁸. Otros estudios han reportado que la apigenina (6,25 a 50 μM) provoca condensación cromosómica y formación de cuerpos apoptóticos, rasgos característicos de muerte celular programada, lo cual fue confirmado por la activación de caspasas y corte proteolítico de PARP³⁰.