Lors d'un vide-grenier dans une paisible ville de banlieue américaine, Jake Wheeler, un artiste en herbe de 14 ans, achète une poupée vintage. L'adolescent a l'intention d'utiliser le jouet dans une de ses oeuvres. Il ignore combien cette acquisition va bouleverser sa vie et celle des habitants de sa commune.

Lorsqu'il retourne en cours, Jake est invité à la soirée d'Halloween organisée par Oliver. Il préfère ne pas y aller, mais Chucky, elle, a bien l'intention de s'y rendre pour régler son compte à Lexy. Quand il prend conscience de ce qui risque d'arriver, l'adolescent se retrouve face à un terrible dilemme : aider la poupée tueuse ou l'empêcher de commettre un nouveau meurtre.

Chucky convainc Jake de céder à la tentation de tuer Lexy, se remémorant sa propre rencontre avec un tueur en série en 1965. Jake tente de passer à l'acte dans la forêt, mais est interrompu par l'arrivée de Junior. Celui-ci, inquiet de ce que son cousin est capable de faire, demande ensuite à sa petite amie de lui présenter des excuses.

Après l'incendie, Caroline est hospitalisée aux urgences. Junior, lui, subit une intervention chirurgicale. Pendant ce temps, Jake et Lexy font équipe pour retrouver Chucky dans les restes de la maison tandis que Devon est en quête d'informations sur la légende urbaine concernant Charles Lee Ray.

Lorsque la famille Cross rentre chez elle, Nathan offre à Caroline une nouvelle poupée prénommée Tommy en remplacement de Chucky. Jake, Devon et Lexy tendent une embuscade à Chucky, le frappent violemment et le laissent pour mort. Pensant avoir enfin retrouvé leur vie d'avant, ils baissent la garde.

Madame Fairchild, la professeure de biologie, est arrêtée pour les meurtres d'Oliver et du principal, sous les yeux médusés de Jake, Devon et Lexy. Les deux adolescents prennent contact avec Andy et Kyle qui traquent toutes les poupées Chucky existantes. Pendant ce temps, les cadavres s'amoncellent à Hackensack.

Lors de la veillée funèbre de Bree, Junior accuse Jake d'être responsable des décès qui ont endeuillé Hackensack. La maire annonce la présence d'une invitée d'honneur, l'actrice Jennifer Tilly, lors de la projection de Frankenstein. Chucky convainc Junior qu'il doit tuer tous ceux qui ont détruit sa famille.

La poupée que Jake a apportée à la maison Cross prend vie, mais elle est abattue par Kyle, qui révèle les pouvoirs vaudous de Chucky. Puis elle drogue Jake et Lexy avant de les mettre à l'abri. Chucky s'apprête à envoyer sa bande de poupées Good Guys dans tout le pays, réalisant ainsi son terrible plan.